С 1932 г. Алексий – митрополит Старорусский (позднее – Новгородский и Старорусский), с 1933 г. – митрополит Ленинградский. Период 1939–1943 гг. был одним из самых тяжелых для Русской православной церкви – на свободе оставалось всего 4 правящих архиерея, включая Алексия. Все годы Великой Отечественной войны, в том числе всю Ленинградскую блокаду, Алексий оставался вместе с паствой, его стараниями были созданы патриотические фонды и собраны многочисленные денежные пожертвования фронту. В 1943 г. он участвовал во встрече митрополита Московского и Коломенского Сергия и митрополита Киевского и Галицкого Николая с советскими руководителями И.В. Сталиным, В.М. Молотовым и Г.Г. Кагановичем в Кремле. Эта встреча ознаменовала собой начало «сталинского поворота» государства к церкви. В 1943 г. состоялся Архиерейский собор, на котором патриархом был избран митрополит Сергий (Страгородский), Алексий стал постоянным членом Священного синода, а в 1944 г. – Патриаршим местоблюстителем. В 1945 г. Алексий стал Патриархом Московским и всея Руси. Четверть века он находился во главе Русской православной церкви, своей задачей считая нормализацию государственно-церковных отношений, восстановление приходской жизни храмов и реставрацию монастырей, пострадавших в годы сталинских репрессий и Второй мировой войны, налаживание конструктивного диалога с другими конфессиями, преодоление сепаратистских тенденций внутри церкви. Первый период (1945–1958 гг.) оказался относительно благополучным, церковное руководство даже привлекалось советским правительством к урегулированию некоторых деликатных внешнеполитических вопросов, в том числе в отношениях с Ватиканом (в связи с ситуацией на западе Украины и в Закарпатье). Второй период патриаршества (1958–1964 гг.) был осложнен антирелигиозной и антицерковной политикой председателя Совета министров СССР Н.С. Хрущева. Третий период (1964–1970 гг.), совпавший с годами «брежневского застоя», стал для Алексия временем реабилитации жертв хрущевского административного произвола. Ему удалось стабилизировать государственно-церковные отношения, при нем церковь активно включалась в межконфессиональный и экуменический диалог, оживились международные контакты православных клириков, стала издаваться разнообразная богословская литература, возросло количество православных приходов по всей стране.